Служение
Ульяновская епархия 
архиепископ 
Должность временно управляющий 
Год начала 1953 
День начала 27 
Месяц начала 1 
Год окончания 1953 
День окончания 4 
Месяц окончания 6 
27 января 1953г. назначен временно управляющим Ульяновской епархией
Ульяновская епархия 
архиепископ 
Должность архиепископ Ульяновский и Мелекесский 
Год начала 1953 
День начала 4 
Месяц начала 6 
Год окончания 1959 
День окончания 21 
Месяц окончания 5 
4 июня 1953г. утвержден архиепископом Ульяновским и Мелекесским.
В Ульяновской епархии архиепископ Иоанн служил практически до ее ликвидации.
25 января 1954г. архиепископ Иоанн подал прошение в Президиум Верховного Совета
СССР о снятии судимости:
   "...В настоящее время состою архиепископом Ульяновским. По возвращении
    моему в свободное состояние и на архиерейскую кафедру я прилагал и прилагаю
    старание не только оправдать оказанное мне доверие, но и быть примером
    гражданина, патриота и честного выполнения служебных обязанностей...
    меня в моем положении очень угнетает скорбно лежащая на мне, как тяжкое бремя,
    судимость, отмеченная в паспорте цифрой 39, весьма тормозящая мне прописку
    в местах жительства, где не полагается жить с такой отметкой...
    Прошу у Вас милости снятия с меня такой тяжести, как гражданина честного
    и горящего желанием дожить свой век в такой честности...".

Ходатайство о снятии судимости осталось без удовлетворения.
В Ульяновской епархии архиепископ столкнулся со многими нестроениями в церковной жизни
и с сопротивлением принимаемых им решениям. Настоятели некоторых храмов
утаивали часть приходских доходов и не представляли архиерею точную отчетность.
Архиерей часто посещал храмы епархии, налаживая жизнь в приходах.
В епархии владыка старался все упорядочить. Он лично переписал всех
священно- и церковнослужителей епархии. Всех вместе оказалось 48 человек
в 19 храмах (три из них — в самом Ульяновске). Всех епархиальных духовных лиц,
приезжающих по каким-либо делам в Ульяновск, архиепископ Иоанн обязывал
немедленно являться к нему. Это было сделано из-за невозможности самому объехать
всю епархию, а он должен был быть в курсе дел каждого прихода.
За два года владыка купил для храмов четыре автомобиля, двух лошадей, десятки
домов, без разрешения отремонтировал почти все храмы, принял на службу десятки
новых лиц из числа духовенства без согласования с уполномоченным, многих
рукоположил, постоянно требовал открытия новых храмов.
Помимо всего прочего, преосвященный Иоанн требовал от клириков точного
соблюдения существующего законодательства о религиозных объединениях,
своевременной и полной выплаты всех налогов государству.
Такая дотошность позволила владыке сохранить епархию и не дать закрыть
ни одного храма в годы хрущевских гонений, когда приходы закрывали за любой
самый мелкий проступок, а священников этих приходов снимали с регистрации.
Такая неукоснительность сильно раздражала нового ульяновского уполномоченного
по делам религий. Не имея абсолютно ничего, что могло бы скомпрометировать
архиерея, уполномоченный взялся за подделку жалоб на владыку Иоанна на имя председателя
Совета министров Булганина якобы от имени ульяновского духовенства.
Владыка обвинялся, например, в том, что в частных разговорах он будто бы клеветал
на Патриарха Алексия I. Эти жалобы попали в руки митрополита Крутицкого и
Коломенского Николая (Ярушевича), который не поверил в достоверность доноса.
Самым странным оказался состав "жалобщиков": это были старейшие и самые верные
владыке священники, многим из которых он благоволил. Все они написали рапорты
в патриархию,в которых категорически опровергали как клевету на архиепископа
Иоанна, так и свое участие в составлении коллективной жалобы.
Интрига уполномоченного была раскрыта, однако тот продолжал писать на владыку
жалобы во все инстанции, владыку травили непомерными налогами на все, даже
на личные подарки, заставляли платить за квартиру (епархиальная квартира,
в которой он не жил) авансом на год вперед.
В конце концов уполномоченному удалось добиться снятия с регистрации архиепископа
Иоанна, и 21 мая 1959г. он был уволен на покой по болезни.
11 июня 1959г. в Ульяновске была закрыта церковь Казанской иконы Божией Матери,
при которой находилось Епархиальное управление, что означало фактическую
ликвидацию Ульяновской епархии, переданной под управление Куйбышевского архиерея.
В 1960г. уполномоченный по делам РПЦ по Ульяновской обл. в отчете сообщал:
   "Удалось многих сократить (священников, благочинных и даже епископа Братолюбова)..."